Шабанов (2009) Почему раздельнополые организмы вытесняют перекрестнооплодотворяющихся гермафродитов

Шабанов Д. А. Почему раздельнополые организмы вытесняют перекрестнооплодотворяющихся гермафродитов: раздельнополость как равновесие по Нэшу // Мат. Междунар. науч. конф., посв. 80-летию со дня рожд. проф. А. П. Крапивного. – Х.: ХНУ им. В. Н. Каразина, 2009. – С. 38–49. 

 

Почему раздельнополые организмы вытесняют перекрестнооплодотворяющихся гермафродитов: раздельнополость как равновесие по Нэшу

Д. А. Шабанов

Кафедра зоологии и экологии животных Харьковского национального университета имени В. Н. Каразина, d.a.shabanov@gmail.com

 

Данная работа посвящена гипотезе, объясняющей феномен преобладания раздельнополости у животных и достаточно широкого распространения двудомности у растений. Несмотря на теоретический интерес данной проблемы, ее общепринятое решение до сих пор не выработано. Тема этой работы привлекала внимание множества исследователей. Не имея возможности привести здесь обзор истории изучения вопроса, автор осознанно ограничится лишь несколькими ссылками и откажется от установления того, кому принадлежит приоритет на развиваемые здесь идеи. Настоящая работа носит характер предварительного сообщения, полезного для автора с точки зрения постановки задачи для математического моделирования описываемых процессов, а также стимуляции критики высказанных здесь взглядов.

Разнообразие форм популяционного воспроизводства

Несмотря на чрезвычайное разнообразие населяющих Землю форм жизни, они реализуют относительно небольшое количество принципиально разных форм размножения организма. Тому или иному способу размножения организмов соответствует определенный тип воспроизводства их популяций. Можно выделить три основных формы популяционного воспроизводства, а также ряд форм, специфичных для отдельных групп живых существ.

I. Размножение без рекомбинации. Прежде всего, к этой категории относится бесполое размножение. Существуют различные классификации бесполого размножения; например, можно придавать принципиальное значение тому, развивается ли новый организм из специализированной клетки при агамной цитогонии, или из неспециализированного участка тела в ходе вегетативного размножения (Биологический…, 1986). Важно, что потомки, образующиеся в ходе такого размножения, являются клонами родительской особи. Бесполое размножение принято считать исторически первичным, однако к нему неоднократно возвращаются и организмы, предки которых размножались с рекомбинацией (этот феномен называется апомиксисом). Частными случаями апомиксиса можно считать партеногенез (специализированную форму полового размножения, при которой яйцеклетка развивается без оплодотворения) и апогамию (развитие новой особи не из гаметы, а из соматической клетки). В каждый момент времени для популяций видов, использующих такие способы популяционного воспроизводства, характерно наличие функционально одинаковых особей — бесполых организмов или, к примеру, девственных самок. Во временной протяженности такая популяция может быть представлена как совокупность преемственных клонов — генетически идентичных особей. То, что принципиально разные формы размножения порождают сходно организованные популяции, и служит основанием для разделения понятий «размножение» (относимого к организменному уровню) и «популяционное воспроизводство» (относимого к популяционному уровню организации биосистем).

Альтернативой бесполому размножению является половое. Вероятно, все организмы, использующие гаплоидно-диплоидный жизненный цикл с оплодотворением и мейозом, произошли от общего предка, освоившего данный способ развития. Оплодотворение (образование зиготы в результате слияния двух половых клеток, гамет) приводит к удвоению количества генетической информации, приходящейся на клетку. Мейоз (редукционное деление) компенсирует этот эффект, снижая количество генетической информации вдвое. Однако с точки зрения характерной популяционной структуры половое размножение представлено двумя разными типами популяционного воспроизводства.

II. Перекрестное оплодотворение гермафродитов. При данном способе размножения каждая особь производит и мужские, и женские гаметы, в типичном случае — одновременно. В ботанике такой способ размножения принято называть однодомностью. При этом способе размножения популяция, как и в первом случае, состоит из функционально одинаковых особей (гермафродитов, выполняющих как женские, так и мужские функции). Однако генеалогические линии, идущие от предков к потомкам, оказываются значительно более сложными, и дело не только в том, что генеалогия из линейной становится сетчатой. Существенно, что каждая особь в любой из генеалогических линий оказывается генетически уникальной вследствие рекомбинации.

III. Раздельнополость (двудомность). Мужские гаметы производят самцы, женские — самки. Каждая популяция состоит из функционально различных особей (самцов и самок), каждая генеалогическая линия состоит из генетически уникальных, вследствие рекомбинации, особей. Этот способ размножения кажется нам наиболее естественным: он характерен не только для нашего вида, но и для подавляющего большинства многоклеточных животных. У растений он тоже широко распространен (и называется двудомностью), но, в отличие от животных, не является преобладающим.

Приведенный перечень из трех основных типов популяционного воспроизводства не исчерпывает все их разнообразие. Например, с точки зрения популяционной структуры самооплодотворение у гермафродитов близко к бесполому размножению, так как при нем не наблюдается перебор новых сочетаний наследственных задатков. Рекомбинация у диплоидных гермафродитов ограничивается в таком случае снижением уровня гетерозиготности с выщеплением чистых линий гомозиготных особей. Наоборот, гермафродитизм, при котором особь на одном этапе онтогенеза производит гаметы одного пола, а на ином — другого, как это бывает, например, у морских клоунов Amphiprion ocellaris (Grzimek`s Animal Life Encyclopedia, 2003), оказывается более близким к типу III.

В целом ряде случаев рекомбинация (например, в форме полового процесса) может существовать независимо от бесполого размножения, как это, к примеру, наблюдается у инфузории туфельки. Еще одной, весьма широкой категорией способов популяционного воспроизводства, не включенной в три «главные» группы, охарактеризованные выше, является развитие со сложными жизненными циклами, например, с чередованием бесполого и полового размножения у разных поколений. Таким жизненным циклам соответствует очень сложная популяционная структура с подразделением на гемипопуляции, отличающиеся по характерным для них механизмам размножения.

Для некоторых организмов, как для гибридных зеленых лягушек (Pelophylax esculentus complex), описан феномен гемиклонального наследования, при котором в популяционных системах в ходе полового размножения одновременно передаются как клональные, так и рекомбинантные геномы (Plötner, 2005; Шабанов та ін., 2009). Для таких видов характерны весьма необычные системы популяционного воспроизводства. Понимание закономерностей перехода между основными типами популяционного воспроизводства окажется полезным и для изучения становления необычных типов.

Преимущество полового размножения

Как уже было сказано, переход от I типа воспроизводства ко II и III произошел, вероятно, всего один раз в истории жизни на Земле. Очевидно, что переход от II к III типу и обратно, а также их возврат к I типу происходил множество раз независимо в разных группах. Во многих таксонах животных и растений наблюдается мозаика представителей, использующих I, II или III способ популяционного воспроизводства.

Предположение, что рекомбинация при размножении увеличивает скорость приспособления к изменяющимся условиям среды, было высказано весьма давно и получило ряд подтверждений. Совсем недавно оно было доказано и в прямом эксперименте. Так, в опыте на нематоде Caenorhabditis elegans (Morrane.a., 2009) было доказано, что перекрестное оплодотворение оказывается намного более эффективным с точки выработки адаптаций, чем самооплодотворение гермафродитов. Следует отметить, что способ размножения рассматриваемой нематоды не относится ни к одной из главных групп в чистом виде. Популяции этого червя представлены самцами и гермафродитами, причем гермафродиты способны как к самооплодотворению, так и скрещиванию с самцами. Впрочем, как указал комментирующий результаты этого эксперимента А. В. Марков, «проведенные эксперименты выявили недостатки самооплодотворения по сравнению с перекрестным, но они не объяснили, почему многие организмы предпочли раздельнополость «перекрестному гермафродитизму». Ключом к решению этой загадки, скорее всего, является половой отбор» (Марков, 2009).

Дело в том, что III, по нашей классификации, вариант размножения, обладает по сравнению со II существенным недостатком, который Дж. Мэйнард Смит (Maynard Smith, 1978) назвал «двойной ценой пола». Фактически, у пере­крестно­оплодо­творяю­щихся гермафродитов потомков оставляют все особи, а у раздельнополых — только самки. Наиболее распространенное объяснение, связанное с половым отбором, не может полностью объяснить феномен раздельнополости. Для того, чтобы половой отбор дал раздельнополому виду те или иные преимущества в сравнении с его обоеполыми родственниками, рассматриваемый вид должен перейти к раздельнополости и развить определенные экофизиологические различия между самками и самцами.

Само возникновение раздельнополости требует при этом своего объяснения. Согласно развиваемому в данной работе предположению, для объяснения этого феномена может быть полезно понятие теории игр — равновесие по Нэшу.

Равновесие по Нэшу

Эффективность разных форм размножения можно рассмотреть с использованием аппарата теории игр, как это сделал Дж. Мэйнард Смит (Maynard Smith, 1982). Каждая особь идет на определенные затраты (потери энергии, дополнительный риск для жизни) для того, чтобы получить оправдывающие эти затраты выгоды (оставленных потомков). Оптимальной будет такая стратегия размножения, при которой особь оставит максимально возможное в складывающихся условиях количество потомков. Очевидно, что в случае полового воспроизводства на результат каждой отдельной особи влияют не только ее поведение, но и способ действий других особей в популяции.

Ситуация равновесия по Нэшу в игре с двумя или большим количеством игроков характеризуется тем, что ни один из игроков не может изменить свою стратегию, не ухудшив свой результат (при условии сохранения другими игроками их стратегий). В ряде игр может быть множество таких равновесий, соответствующих разным наборам стратегий игроков (Губко, Новиков, 2005; Нэш, 1961). Однако если в ходе развития какого-то процесса он попадает в ситуацию равновесия по Нэшу, это состояние оказывается определенной «ловушкой» (аттрактором), выход из которого должен быть связан с ухудшением результата игрока, меняющего свою стратегию (в рассматриваемом случае — способ размножения).

Введенное Дж. Мэйнардом Смитом и Г. Р. Прайсом понятие эволюционно стабильной стратегии (MaynardSmith, Price, 1973) соответствует стратегиям игроков в ситуации равновесия по Нэшу в приложении к биологическим популяциям. Следует подчеркнуть, что широко распространенные определения ЭСС (например, принадлежащее яркому популяризатору этой концепции Р. Докинзу (1993) «эволюционно стабильная стратегия, или ЭСС, определяется как стратегия, которая, если она будет принята большинством членов данной популяции, не может быть превзойдена никакой альтернативной стратегией») можно понять так, как будто они относятся к единственной оптимальной стратегии для всех особей популяции. В то же время примеры применения этой концепции (в том числе, и приводимые (Докинз, 1993) самим автором приведенного определения), показывают возможность установления равновесного соотношения между разными ЭСС, сосуществующими в одной популяции.

Не обращаясь к истории рассмотрения данного вопроса, автор будет далее применять понятие равновесия по Нэшу, как более простое, чем понятие ЭСС.

С нашей точки зрения, популяция, использующая II тип размножения, неустойчива по Нэшу, а использующая III — устойчива.

В популяции гермафродитов выгодно быть самцом

Чтобы обосновать только что высказанное утверждение, следует убедиться, что в популяции гермафродитов особь, которая изменит свой способ размножения, может получить дополнительный выигрыш.

Рассмотрим гипотетическую популяцию гермафродитов. Каждая особь производит яйцеклетки (с большой затратой энергии) и сперматозоиды (относительно «дешевые»). Встречаясь попарно, гермафродиты обмениваются сперматозоидами, оплодотворяя яйцеклетки друг друга. Каждая из таких особей, например, особи A и B, оставят два выводка потомков — соответственно от особей B и A. Возможна ситуация, при которой особь C оплодотворит своими сперматозоидами яйцеклетки особи D, но как-то ускользнет от сперматозоидов своего партнера. Поскольку сперматозоиды производятся в избытке, эта особь сможет спариться еще и с особью E. Даже если второй партнер осеменит особь C, она оставит три выводка потомков (от себя, C, а также от D и от E), то есть окажется успешней тех своих сородичей, которые не смогут уклоняться от получения чужой спермы при первом спаривании. Итак, уклонение гермафродитной особи от выполнения женской роли приводит к увеличению ее вклада в следующее поколение.

У ряда морских беспозвоночных возникают удивительные формы поведения, отражающие стремление гермафродитной особи оплодотворить партнера и остаться при этом неоплодотворенной. Например, голожаберные моллюски из рода Glaucus вступают в схватки, в которых каждая особь пытается откусить половой член своего партнера, а у плоских червей Pseudoceros bifurcus (отряд Polycladida) зарегистрирована форма поведения, названная фехтованием на пенисах (Несис, 1998). Эти сражения весьма зрелищны, но, в некотором роде, избыточны. Самый простой способ оплодотворять других и не быть оплодотворенным самому — попросту не производить яйцеклеток. Фактически, любое изменение онтогенеза, которое нарушит образование гермафродитной особью яйцеклеток, превратит ее в самца. Если такое изменение приведет к увеличению репродуктивного успеха ее носителя и окажется наследуемым, оно будет поддержано отбором и обеспечит появление самцов среди гермафродитных особей.

При избытке самцов выгодно быть самкой

Итак, в популяции гермафродитов самцы будут иметь преимущество. Они могут оплодотворить не одного партнера, а большее количество, и тем обеспечить возрастание своей доли в популяции. Такой процесс приведет к снижению общего количества потомков в популяции. Приведет ли этот процесс к вымиранию популяции? Нет. Когда самцов станет много, преимущество окажется на стороне тех особей, которые «честно» будут производить яйцеклетки — гермафродитов и самок. В условиях избытка самцов наиболее выгодной окажется стратегия самки, а не гермафродита — зачем производить сперматозоиды, если оплодотворить своего партнера все равно невозможно?

Обязателен ли переход от гермафродитизма к раздельнополости? Вероятно, нет. В качестве примера можно рассмотреть цитированную работу (Morrane.a.,2009), посвященную изучениюCaenorhabditis elegans. В популяциях этих животных преобладают гермафродиты, а доля самцов пропорциональна доле случаев перекрестного оплодотворения. Как показано в этом эксперименте, при благоприятных условиях гермафродиты избегают спариваться с самцами, защищая себя таким образом от «эксплуатации» (при котором производимое гермафродитными особями потомство принадлежит не только им, но и самцам). Тем не менее, такое состояние популяции оказывается неустойчивым, и при некоторых условиях (например, при ухудшении условий) преимущество будут получать пере­крестно­оплодо­творяю­щиеся особи.

Популяция раздельнополых особей равновесна по Нэшу

Как было только что показано, популяция пере­крестно­оплодо­творяю­щихся гермафродитов может трансформироваться в популяцию раздельнополых организмов вследствие того, что, изменяя характерный для нее способ производства потомков, особь может увеличить свой вклад в будущие поколения. Возможен ли подобный эффект от «изменения правил игры» в популяции раздельнополых организмов?

Общеизвестно, что в популяции, где преобладают самцы, выгоднее быть самкой (самка точно оставит потомство, а самец — только если ему удастся спариться с самкой), а в популяции, где больше самок, выгоднее быть самцом (каждая самка оставит только один выводок потомков, а самец может оставить и несколько выводков от разных самок).

Выгодно ли самке или самцу стать гермафродитом? Вероятно, это зависит от образа жизни представителей рассматриваемого вида. В случае подвижных организмов, которые могут выбирать себе партнеров — невыгодно. Даже если у гермафродита будет нормально функционировать обе половых системы, при спариваниях с самкой он сможет выступать только в мужской роли, а при спариваниях с самцом — только в женской. Развитие второй половой системы окажется ненужной затратой энергии. По мере функциональной и экологической дифференциации полов развитие гермафродита с полноценным функционированием обоих репродуктивных систем оказывается все более затрудненным.

Сказанное не означает, что у организмов в раздельнополой популяции нет возможности совершенствовать свои стратегии; равновесие по Нэшу достигнуто в такой популяции лишь в отношении выбора «игроками» своего пола. В то же время как женская, так и мужская стратегии могут совершенствоваться, приводя к экофизиологической дифференциации полов и ускорению выработки адаптаций благодаря более острому отбору самцов. В то же время внешние факторы могут приводить к переходу от IIIтипапопуляционного воспроизводства к Iтипу (в форме апомиксиса). К таким факторам может относиться необходимость сохранения (путем прекращения рекомбинации) генотипа, приспособленного к экстремальным условиям обитания, или интенсивный отбор на максимизацию репродуктивного потенциала популяции в относительно стабильных

Может ли переход от раздельнополости к гермафродитизму быть поддержан отбором? Вероятно, это может происходить у неподвижных организмов (как растения) или видов, которые населяют сильно фрагментированные местообитания (как эндопаразиты), то есть таких организмов, которые не могут выбирать себе партнеров. Сказанное может объяснять более широкое распространение однодомности у высших растений по сравнению с гермафродитизмом у высших животных, а также высокую частоту встречаемости гермафродитизма среди паразитов.

Почему яйцеклетки отличаются от сперматозоидов?

Причиной описанных выше изменений, которые могут происходить в популяции пере­крестно­оплодо­творяю­щихся гермафродитов, является коренная разница между женской и мужской ролью в половом размножении. Самки производят небольшое количество «дорогих» гамет, а самцы — много «дешевых». Это функциональное различие не вытекает напрямую из сути оплодотворения. У низших растений известно наличие видов, характеризующихся изогамией (производством одинаковых гамет), анизогамией (производством различающихся по размеру гамет) и оогамией (производством крупных яйцеклеток и мелких сперматозоидов). Эти способы размножения образуют ряд, который, вероятно, может быть уподоблен филогенетическому ряду, в котором происходило становление соотношения гамет, характерного для большинства организмов с половым воспроизводством. В частности, для большинства организмов характерно то, что задача обеспечения будущего организма веществом и энергией выполняется яйцеклеткой, а задача поиска второй гаметы — спермием или сперматозоидом. Сравнительный анализ этих форм размножения был сделан Дж. Майнардом Смитом (Maynard Smith, 1982). Здесь он будет приведен в форме, во многом аналогичной предложенному объяснению перехода от гермафродитизма к раздельнополости.

Рассмотрим гипотетический пример, в котором особи производят и выбрасывают в воду однотипные гаметы. Две такие гаметы встречаются и сливаются с образованием зиготы. Каждая из гамет несет половину запаса питательных веществ, необходимых для нормального развития зиготы. Является ли такая ситуация равновесной по Нэшу? Это зависит от того, как меняются шансы на выживание и успешное развитие зиготы в зависимости от полученного ей запаса питательных веществ.

Так, вероятным является предположение, что шансы на выживание зиготы прямо пропорциональны имеющемуся в ней запасу веществ. В таком случае, особь, которая произведет на 10% больше гамет, вложив в каждую из них соответственно меньшее количество вещества и энергии, получит репродуктивное преимущество. В каждую из таких гамет попадет меньший запас веществ, обеспечивающий дальнейшее развитие, примерно соответствующий 0,909 от нормы (1 / 1,1 ~ 0,909). Встретившись с нормальными гаметами, такие «облегченные» гаметы приведут к развитию зигот, жизнеспособность которых составляет 0,9545 от обычной ( 1+ 0,909 = 1,909; 1,909 / 2 = 0,9545). Такая стратегия приведет к увеличению общего количества выживших потомков (0,9545 × 1,1 = 1,04995). Итак, в популяции, где подавляющее большинство особей производит одинаковые по размеру гаметы, выгодно переходить к производству более мелких половых клеток. Способность таких «облегченных» гамет к «узнаванию» друг друга может обеспечить их соединение только с «полновесными» гаметами.

В популяции, в которой существенная часть особей производит многочисленные мелкие гаметы, становится выгодным производство настолько крупных половых клеток, которые бы вообще не нуждались в пополнении своего запаса питательных веществ при оплодотворении. Особь, производящая такие гаметы (или тратящая на них часть своих ресурсов в своей женской роли) гарантировано обеспечит появление зигот, имеющих достаточные для развития ресурсы. Кроме разности в количестве запаса вещества и энергии, мелкие и крупные гаметы оказываются в разной степени подвижными. Функциональная специализация мелких гамет на перемещении к крупным стабилизирует оогамию. Оогамная популяция попадает в ситуацию равновесия по Нэшу, когда изменение характера производимых гамет не может привести к увеличению репродуктивного успеха.

Автор искренне благодарен коллегам, критиковавшим рукопись данной работы, особенно — А. В. Маркову. Благодаря его советам статья избавилась от нескольких недостатков (следует отметить, что сохранившиеся недостатки, прежде всего, «внеисторизм», остаются на совести самого автора). Хотелось бы, чтобы данная работа инициировала критику высказанных в ней идей и обсуждение возможности их проверки в эксперименте с математическими или биологическими моделями.

 

Биологический энциклопедический словарь. М.: Сов. энциклопедия, 1986. — 831 с.

Губко М. В., Новиков Д. А. Теория игр в управлении организационными системами. М., 2005. — 138 с.

Докинз Р. Эгоистичный ген.  М.: «Мир», 1993. — 317 с.

Марков А. В. Опыты на червях доказали, что самцы — вещь полезная // Элементы, 2009 (сетевая публикация; https://elementy.ru/news/431174).

Несис К.Н. Секс и насилие среди гермафродитов // Природа, 1998, № 7.

Нэш Д. Бескоалиционные игры / Матричные игры. М.: Физматгиз, 1961. — С. 205–221.

Шабанов Д. А., Коршунов О. В., Кравченко М. О. Які ж зелені жаби населяють Харківську область? Термінологічний і номенклатурний аспекти проблеми // Біологія та валеологія. — Вип. 11. — Харків: ХДПУ, 2009. — С. 164–125.

Grzimek`s Animal Life Encyclopedia. Volume 5: Fishes II. Gale Group, 2003. — 547 p.

Maynard Smith J., Price G. R. The logic of animal conflict // Nature, 1973. — V. 246. — Р. 15-18.

Maynard Smith J. The Evolution of Sex. Cambridge University Press, 1978. — 222 p.

Maynard Smith J. Evolution and the Theory of Games. Cambridge University Press, 1982. — 222 p.

Morran L. T., Parmenter M. D., Phillips P. C. Mutation load and rapid adaptation favour outcrossing over self-fertilization // Nature. Advance online publication 21 October 2009 (https://www.nature.com/nature/journal/vaop/ncurrent/abs/nature08496.html).

Plötner J. Die westpaläarktichen Wasserfrösche. Bielefeld: Laurenti-Verlag, 2005. — 161 S.